Antimicrobial resistance and zoonotic bacteria: assessing interventions, risk factors and the occurrence of antimicrobial resistance in the food chain production in Portugal

Abstract

ABSTRACT - Background: Resistant microorganisms that spread in the food system are a major threat to animal health and public health since they are a potential pathway of transmission to humans. This thesis evaluates: (i) antimicrobial resistance (AMR) prevalence and associated risk factors in the Portuguese food system (ii) effectiveness of interventions designed to reduce and adequate antimicrobial usage in animal production and tackle AMR. Methods: Portuguese AMR surveillance program on animals and food products data, 2014-2019, were used to estimate prevalence of AMR in Escherichia coli, Campylobacter and Salmonella samples, factors associated with Salmonella resistance, and AMR profiles. Logistic regression and clustering methods were applied. Effectiveness was assessed in a systematic review with meta-analysis. Articles were identified on PubMedTM, ScopusTM, The Cochrane LibraryTM, Web of ScienceTM, and grey literature on DANS EASYTM, WorldCatTM, RCAAPTM. Effectiveness was estimated by intervention, bacterial species, production type and population through fixed and random-effects models. Results: High prevalence of Salmonella resistance was observed, especially during summer and in post farm-stages to most antimicrobials and in summer and farms to fluoroquinolones and quinolones-F(Q). Salmonella F(Q) resistance was associated with broilers. Clusters suggested an escalating multi-drug resistance (MDR) behavior from farm to post-farm stages. Our review indicates that organic and antimicrobial-free farms, and group treatment restrictions lead to AMR reduction. Conclusions: Further attention is needed in the Portuguese food system regarding AMR behavior in particular in post-farm stages due to the potential source of MDR bacteria. Our findings support policy- and decision-making on effective interventions to reduce AMR.

RESUMO - Contexto: Os microrganismos resistentes e a sua disseminação pelo sistema de produção de alimentos constituem uma ameaça para a saúde animal e para a saúde pública. Foram avaliados: (i) prevalência de resistência aos antimicrobianos (RAM) e fatores de risco associados à sua ocorrência no sistema português de produção de alimentos, (ii) efetividade de intervenções para redução do uso de antimicrobianos em produção animal e assim reduzir a RAM. Métodos: Análise dos dados do Programa de Vigilância de Resistência aos Antimicrobianos em animais e alimentos de origem animal, 2014-2019 em Portugal, para estudar as RAM e os seus perfis em E. coli, Campylobacter e Salmonela, e avaliar fatores de risco associados ao desenvolvimento de RAM em Salmonella, através de modelos de regressão logística e de clustering. A efetividade foi estudada através de revisão sistemática com meta-análise. Os artigos foram identificados na PubMedTM, ScopusTM, The Cochrane LibraryTM, Web of ScienceTM, e literatura cinzenta na DANS EASYTM, WorldCatTM, RCAAPTM. A efetividade foi estimada por tipo de intervenção e produção, espécie bacteriana, e população animal, através de modelos de efeitos fixos ou aleatórios. Resultados: Prevalência elevada de resistência à Salmonella, especialmente durante o Verão na maioria dos antimicrobianos testados e em fases de produção destinadas ao processamento de alimentos, mas também para fluoroquinolonas e quinolonas-F(Q)- ao nível de explorações de animais. A resistência às F(Q) em Salmonella esteve mais associada a frango de engorda. Os grupos formados pelo método de clustering, indicaram um comportamento de multirresistência em cascata desde as unidades de produção de animais até às de retalho. A revisão demonstrou uma redução de RAM associada à produção orgânica, explorações livres de utilização de antimicrobianos e restrições de tratamentos de grupo. Conclusão: É essencial reforçar a atenção ao comportamento das RAM no sistema português de produção de alimentos, principalmente em unidades de processamento de alimentos e de retalho, devido à potencial fonte de bactérias multirresistentes. Os resultados obtidos apresentam informação útil para a definição de ações no combate às RAM.